Den store teglsteinsbygningen i Bispegata ble tegnet av den unge arkitekten Peter Daniel Hofflund og sto ferdig i 1930. Formålet med bygningen var å gi den hurtig voksende samlingen Trondhjems kunstforening et utstillingssted.

Den opprinnelige bygningen var et trefløyet anlegg med utstillingsrom i to etasjer, en skulptursal med sidebelysning på nordsiden mot Bispegata og et stort atrium på baksiden mot Nidarosdomen. Bygningen ble tatt godt imot, og i 1931 ble den tildelt Houens fonds diplom, som er den høyeste arkitektoniske utmerkelsen i Norge.

Etter hvert meldte det seg et behov for større utstillingsrom, og i 1986 sto et tilbygg på 600 kvadratmeter i atriet ferdig. Tilbygget var tegnet av Ola Steen Arkitektkontor og Svein Wolle, og i 1991 ble også tilbygget tildelt Houens fonds diplom, noe som gjør dette til den eneste bygningen i Norge som har fått denne høythengende utmerkelsen to ganger.